HÁBITOS ALIMENTARES E COMPORTAMENTO DE CAÇA DE SERPENTES

Cobra-cipó (Oxybelis aeneus) predando pequeno lagarto (Gonatodes humeralis).



    As serpentes são animais carnívoros que engolem suas presas inteiras e podem caçar em vários tipos de substratos (aquático, subterrâneo, terrestre e arbóreo). A ausência do osso esterno e as maxilas ligadas fracamente proporcionam uma grande abertura da boca, permitindo que esses animais possam ingerir presas de grande diâmetro.

Leptodeira annulata predando sapo (Rhinella margaritifera).

 

Jararaca da Amazônia (Bothrops atrox) caçando de espera no chão em floresta.


As serpentes podem ser de pequeno tamanho, como os escolecofídios (Famílias Typhlopidae, Leptotyphlopidae e Anomalepididae), ou atingir até mais de nove metros de comprimento, como no caso da sucuri (Eunectes murinus) representante da família Boidae (Que inclui as jiboias), mas a maioria das espécies não ultrapassa dois metros. O conhecimento sobre a história natural da maioria das espécies ainda é incipiente, pois as serpentes não são tão fáceis de encontrar na natureza quanto os anuros e lagartos, e grande parte do conhecimento sobre a dieta desses animais foi obtida em estudos desenvolvidos a partir de espécimes de coleções científicas.

Exemplo de escolecofídio: Epictia tenella - pequena serpente fossorial que se alimenta de ovos e pupas de formigas.

 

Sucuri (Eunectes murinus) - maior serpente do Brasil e uma das maiores do mundo.


    As presas são ingeridas inicialmente pela cabeça (Erythrolamprus aesculapii é uma exceção; ver Marques & Puorto 1994 e também Lopes-Santos & Vaz-Silva 2012), para que seus membros fiquem pressionados contra o corpo, o que facilita a deglutição e reduz o risco de injúria por parte da presa. Na natureza, as serpentes predam principalmente animais vivos, mas existem registros de espécies se alimentando de presas mortas (necrofagia) (Sazima & Strüssmann 1990).
    Algumas serpentes juvenis podem tentar ingerir presas exageradamente grandes, podendo esse comportamento estar relacionado com a indisponibilidade de presas de tamanho adequado, com lidar eficientemente com as presas ou ainda com otimização na aquisição de energia (Sazima & Martins 1990). A predação de animais muito grandes pode deixar a serpente mais vulnerável a predadores ou pode levá-la à morte. Risco de injúrias e também de morte podem ocorrer quando a serpente ingere presas perigosas, como porcos-espinho (e.g., Cherubini et al. 2003; Duarte 2003) ou anfíbios com secreções tóxicas e grudentas, como Trachycephalus spp., caso não tenha mecanismos de contornar essas estratégias de defesa.
    As serpentes podem procurar ativamente suas presas (escolecofídios, colubrídeos e elapídeos) ou caçá-las de espreita (boídeos e viperídeos). A tática de procura ativa é a mais empregada entre as espécies em uma comunidade e a maioria dos colubrídeos é exemplo dessa estratégia de forrageio; exemplos (Ver exemplos: Cobra-verde (Philodryas olfersii) em Sazima & Marques 2007 e Thamnodynastes strigatus em Bernarde et al. 2000a e 2000b). São exemplos de serpentes que caçam de espreita ou de espera a Jararaca (Bothrops jararaca) (Sazima 1988, 1989, 1991, 1992), a Jararacuçu (Bothrops jararacussu) (Sazima 1991) e as jararacas da Amazônia (Bothrops atrox e Bothrops bilineatus) (Oliveira & Martins 2002; Turci et al. 2009). Algumas espécies podem apresentar ambas as táticas de caça, como é o caso de Bothrops atrox e Corallus hortulanus (Martins & Oliveira 1998), Bothrops jararaca (Sazima 1988, 1989) e Oxybelis fulgidus (Martins & Oliveira 1998; Scartozzoni et al. 2009).

Cobra-verde (Philodryas olfersii) - exemplo de serpente que procura ativamente suas presas (Ver Sazima & Marques 2007).

 

Jararaca-verde (Bothrops bilineatus) - serpente arborícola que caça de espera (Ver Turci et al. 2009).

 

Jararaca da Amazônia (Bothrops atrox) - serpente que utiliza ambas táticas de caça (ver Martins & Oliveira 1998Oliveira & Martins 2002; Turci et al. 2009).

 

Papagaia ou Bicuda (Oxybelis fulgidus) - serpente que utiliza ambas táticas de caça (ver Martins & Oliveira 1998 Scartozzoni et al. 2009).


    Um comportamento interessante, de esquadrinhar a cauda quando forrageia, foi registrado para a jararacuçu-piau (Hydrodynastes gigas) no Pantanal por Strüssmann & Sazima (1990): a serpente movimenta a cauda para sondar o ambiente (área de gravatazal), espantando as rãs (Leptodactylus sp.) que ali estão abrigadas; ao perceber a fuga das rãs, a serpente inicia a perseguição.
 


SUBSTRATO DE FORRAGEIO


    Substrato de forrageio é o micro-habitat onde a serpente procura seu alimento. Nem sempre o substrato para outras atividades (como dormir, repousar, reproduzir e termorregular) é o mesmo utilizado durante a caça, e uma espécie pode forragear em mais de um substrato, como o colubrídeo Thamnodynastes strigatus no estado do Paraná, que captura suas presas no chão, na superfície e debaixo d’água, e sobre a vegetação aquática e terrestre (Bernarde et al. 2000a).
São exemplos de categorias de substratos de forrageio:
Aquáticas: serpentes encontradas em lagos e rios, como as cobras-d'água Helicops  e as sucuris Eunectes. As cobras aquáticas apresentam olhos e narinas voltados para a região superior, permitindo que enxerguem e respirem mesmo quando quase completamente submersas. Algumas espécies possuem válvula nasal que impede a entrada de água em suas narinas quando mergulham. Além disso, existem adaptações na fisiologia respiratória proporcionando uma melhor eficiência da respiração.

Sucuri (Eunectes murinus) - serpente aquática.

 

Sucuri (Eunectes murinus) - serpente aquática.
 

Semi-aquáticas: serpentes que forrageiam em ambientes aquáticos e também no chão, como a jararacuçu-d'água (Erythrolamprus miliaris) e a coral-verdadeira Micrurus surinamensis.

Coral-verdadeira (Micrurus surinamensis) - esta espécie difere das demais corais por apresentar também atividade em ambiente aquático e alimentar-se de peixes.


Fossoriais: serpentes de hábitos subterrâneos, como os escolecofídios, espécies de Atractus e muitas corais-verdadeiras (Micrurus). As espécies fossoriais apresentam visão menos desenvolvida e, no caso dos escolecofídios, os olhos são vestigiais e a boca com menor abertura está localizada na região inferior da cabeça, impedindo a entrada acidental de detritos.

Atractus major - Serpente fossorial e que se alimenta de minhocas.


Criptozóicas: serpentes com atividade sob a serapilheira. Apresentam olhos pequenos e corpo delgado, e a cauda pode ser longa, como em Taeniophalus brevirostris.

Taeniophalus brevirostris - serpente criptozóica.


Terrícolas: serpentes que forrageiam no chão, como cascavel (Crotalus durissus), surucucu-pico-de-jaca (Lachesis muta), Dendrophidion dendrophis, muitas falsas-corais (como Erythrolamprus aesculapii, Oxyrhopus guibei e O. melanogenys) e a dormideira Sibynomorphus mikanii.

Cascavel (Crotalus durissus) - serpente terrícola que se alimenta de roedores.

 

Surucucu-pico-de-jaca (Lachesis muta) - serpente terrícola que se alimenta de roedores.

 

Subarborícolas ou semi-arborícolas: serpentes que forrageiam sobre a vegetação, mas também descem ao solo para procurar suas presas, como as cobras-cipós Chironius, Oxyrhopus petola, Philodryas olfersii, Siphlophis compressus e S. worontzowi.

Oxyrhopus petola - Serpente subarborícola.

 

Siphlophis compressus - Serpente subarborícola.


Arborícolas: serpentes que forrageiam sobre a vegetação e dificilmente descem ao solo, como Imantodes cenchoa, jararaca-verde (Bothrops bilineatus), periquitambóia (Corallus batesii e C. caninus) e Corallus hortulanus. Geralmente as cobras arborícolas apresentam o corpo e a cauda extremamente finos, com massa mínima por unidade de comprimento. Uma exceção é o colubrídeo Dendrophidion dendrophis, que apesar do próprio nome científico sugerir arborealidade e apresentar cauda extremamente longa, na realidade é uma serpente terrícola e o tamanho de sua cauda está associado ao comportamento de defesa de “quebrá-la” (Martins 1996; Martins & Oliveira 1998; Hoogmoed & Avila-Pires 2011).

Cobra-cipó (Imantodes cenchoa) - serpente arborícola.

 

Periquitamboia ou papagaia (Corallus batesii) - serpente arborícola.

 

Dendrophidion dendrophis em repouso prolongado sobre planta durante a noite – esta espécie é terrícola, apesar de sua longa cauda que está associada ao comportamento de defesa de “quebrá-la” (Ver Martins 1996; Martins & Oliveira 1998; Hoogmoed & Avila-Pires 2011).


    Podem ocorrer mudanças ontogenéticas na preferência do uso do substrato em algumas espécies de serpentes. Na Amazônia Central e no Acre, os juvenis de jararaca (Bothrops atrox) são encontrados mais sobre a vegetação do que os adultos (Oliveira & Martins 2002; Turci et al. 2009), podendo estar relacionado com a disponibilidade de presas (anuros na vegetação) e talvez maior pressão de predação no chão. Juvenis de Chironius laevicollis (Mata Atlântica) e C. scurrulus (Amazônia) apresentam coloração verde associada ao substrato de atividade (vegetação), enquanto os adultos apresentam cores escuras e utilizam mais o chão durante o forrageio (Marques & Sazima 2003).

Juvenil de Jararaca da Amazônia (Bothrops atrox) caçando sobre vegetação - note a ponta da cauda clara utilizada no engodo caudal.


Juvenil de Cobra-cipó (Chironius scurrulus) apresenta coloração verde associada ao substrato de atividade (vegetação), enquanto os adultos apresentam cores escuras e utilizam mais o chão durante o forrageio (Ver Marques & Sazima 2003).


SUBJUGAÇÃO DAS PRESAS
 

    Basicamente, existem três métodos de subjugação de presas: a serpente pode tragá-la viva, matá-la por constrição ou matá-la por envenenamento. A constrição e o envenenamento são especializações que permitem que a serpente manipule presas grandes ou perigosas, como ratos ou outras cobras, com pouco risco de injúria. As serpentes que não apresentam dentes inoculadores de veneno ou o hábito de constrição para subjugar as presas, geralmente se alimentam de presas que não oferecem riscos de retaliação, como lesmas, minhocas, anuros e ovos. Por exemplo, Erythrolamprus miliaris, que se alimenta de anuros e peixes; Atractus reticulatus, que se alimenta de minhocas; Sibynomorphus mikanii, que se alimenta de lesmas; e Chironius spp., que se alimentam de anuros.

Dipsas catesbyi (Colubridae) predando lesma.


    Na constrição, a serpente mata sua presa por asfixia ou por parada circulatória. Ela agarra a presa com as maxilas e a envolve com uma ou mais alças de seu corpo. As alças são pressionadas contra as alças adjacentes, e o atrito evita que a presa consiga abri-las, e cada vez que a presa exala, a serpente elimina o afrouxamento, apertando as alças levemente; em poucos minutos, a presa é sufocada. São exemplos de serpentes constritoras as pertencentes à família Boidae, como jiboia (Boa constrictor), Corallus hortulanus, salamantas (Epicrates spp.) e sucuris (Eunectes murinus e E. notaeus), bem como a Aniliidae Anilius scytale. Algumas serpentes da família Dipsadidae também apresentam comportamento de constrição, como a cobra-d’água Helicops hagmanni (Sturaro & Gomes 2008), a cobra-verde Philodryas olfersii, a falsa-coral Oxyrhopus guibei (Andrade & Silvano 1996), as muçuranas Boiruna maculata e Clelia spp. (Pinto & Lema 2002).



Cobra-preta (Pseudoboa nigra) subjugando lagarto por constrição.

 

Falsa-coral (Anilius scytale) - exemplo de serpente que realiza constrição (Ver Marques & Sazima 2008).
 


    Em algumas linhagens de serpentes evoluíram dentes inoculadores de veneno, divididos em três categorias de dentição: opistóglifa, que apresenta dentes aumentados e sulcados na região posterior da maxila (ocorre em alguns colubrídeos); proteróglifa, que apresenta dentes inoculadores sulcados localizados na região anterior da maxila, sendo fixos e relativamente curtos (elapídeos); e solenóglifa, com longos dentes inoculadores acanalados localizados na região anterior da maxila, que é móvel e permite projetar os dentes inoculadores para a frente durante o bote (viperídeos). O veneno é um complexo de proteínas e enzimas que apresenta, dentre outras funções, a capacidade de imobilizar e matar as presas, bem como auxiliar no processo de digestão.
    São exemplos de serpentes que utilizam o envenenamento: as Viperidae, cascavéis (Crotalus durissus), jararacas (Bothrops) e surucucu-pico-de-jaca (Lachesis muta), das quais os roedores são grande parte da dieta (Martins & Oliveira 1998; Martins et al. 2002); as Elapidae, corais-verdadeiras (Micrurus), que se alimentam principalmente de outras cobras e anfisbenas (Sazima & Abe 1991; Marques & Sazima 1997; Martins & Oliveira 1998); algumas espécies de Colubridae, como Tantilla melanocephala, que se alimenta de lacraias (Scolopendromorpha) (Marques & Puorto 1998), Thamnodynastes strigatus (Bernarde et al. 2000b) e a cobra-verde Philodryas olfersii (Hartmann & Marques 2005), que incluem roedores em suas dietas, ou a falsa-coral Erythrolamprus aesculapii, que se alimenta de outras cobras (Marques & Puorto 1994).

Leptodeira annulata predando um sapo - serpente opistóglifa que utiliza o envenenamento durante a subjugação.


    No momento do bote predatório, a jararaca (Bothrops jararaca) atinge o roedor com seus dentes injetores de veneno (também chamados de colmilhos), desencravando-os em seguida e soltando o animal (Sazima 1989). O roedor geralmente se afasta da jararaca e esta aguarda em média um minuto e meio para iniciar o rastreamento que localizará a vítima (pelo aumento da frequência do dardejar da língua, ela o segue pelo olfato); a ingestão se inicia após a serpente constatar que o roedor se encontra morto (Sazima 1989). Em caso de anfíbios anuros, que não oferecem risco de injúria, os juvenis de jararaca picam o animal segurando-o com a boca e, utilizando a porção média do corpo, pressionam o anfíbio contra o substrato até que ele faleça, para assim iniciar a ingestão (Hartmann et al. 2003). Se o anuro for solto, pode se distanciar da serpente aos saltos, deixando trilha química pouco perceptível para a jararaca (Hartmann et al. 2003). A jararaca-ilhoa (Bothrops insularis), na ilha da Queimada Grande (estado de São Paulo), segura pássaros com a boca após o bote, para evitar que fujam (Marques & Sazima 2009). Entretanto, quando oferecidos roedores (tipo de presa ausente na ilha) através de encontros provocados na natureza, a jararaca-ilhoa pica o animal e o solta em seguida, da mesma forma que a jararaca do continente (B. jararaca) (Marques & Sazima 2009). Esse comportamento de lidar com uma presa potencialmente perigosa (roedor) foi retido e pode ser considerado filogeneticamente conservativo (Marques & Sazima 2009). Outro fato interessante é que o veneno de B. insularis é mais eficaz em pássaros do que em roedores (Zelanis et al. 2008).
   


ITENS ALIMENTARES
 

    Uma grande variedade de presas faz parte das dietas das serpentes: caracóis, lesmas, minhocas, quilópodes, aranhas, insetos, peixes, girinos, anuros, ovos de anuros, gimnofionos, quelônios, lagartos, serpentes, anfisbenas, jacarés, ovos de lagartos e de pássaros, aves, marsupiais, roedores, morcegos e primatas (Martins & Oliveira 1998; Bernarde & Abe 2010). Aquelas que utilizam apenas um tipo de presa são consideradas especialistas e as que incluem vários tipos de presas são chamadas generalistas ou eurifágicas, mas existem padrões intermediários entre estas duas definições. Exemplo de espécies especialistas (e suas presas): Atractus (minhocas), Dipsas e Sibynomorphus (moluscos), Drepanoides anomalus (ovos de Squamata), Philodryas agassizii (aranhas Lycosidae) e Tantilla melanocephala (quilópodes).

Drepanoides anomalus - serpente especialista em ovos de lagartos.

 

Dormideira (Sibynomorphus mikanii) - serpente especialista em lesmas.

 

    Exemplos de espécies generalistas (e suas presas): Bothrops atrox (roedores, pássaros, anuros, outras cobras, peixes e quilópodes), Corallus hortulanus (roedores, morcegos, marsupiais, lagartos e anuros), Limpa-pasto Drymarchon corais (anuros, lagartos, anfisbenas, serpentes, ovos de ave e roedores) e Sucuri Eunectes murinus (peixes, anuros, cágados, jacarés, pássaros e mamíferos).

Limpa-pasto (Drymarchon corais) - serpente generalista.



    Existem nomes que designam as categorias de serpentes segundo a dieta: batracófagas são as que se alimentam de anuros; rodentívoras são as que se alimentam de roedores; saurívoras são as que se alimentam de lagartos; ofiófagas são as que se alimentam de outras cobras; moluscívoras são as que se alimentam de moluscos; e piscívoras são as que se alimentam de peixes.

Urutu-cruzeiro (Bothrops alternatus) - serpente rodentívora.

 

Dipsas indica - serpente moluscívora.

 

Muçurana (Clelia clelia) - serpente ofiófaga.


MUDANÇAS ONTOGENÉTICAS NA DIETA

    Algumas espécies de serpentes podem apresentar mudanças ontogenéticas em sua dieta, ou seja, apresentar diferenças na composição da dieta entre indivíduos juvenis e adultos. Como exemplo, temos duas espécies de falsas-corais Dipsadidae): os juvenis de Erythrolamprus aesculapii predam lagartos e serpentes, enquanto os adultos se alimentam preferencialmente de outras serpentes (Marques & Puorto 1994); os juvenis de Oxyrhopus guibei se alimentam preferencialmente de lagartos (e.g., Hemidactylus mabouia e Tropidurus spp.), enquanto os adultos preferem roedores (Andrade & Silvano 1996). Em Colubridae, mudanças ontogenéticas na dieta também foram registradas para a jararacuçu-do-brejo (Mastigodryas bifossatus) na região Sul do Brasil (Leite et al. 2007), embora Marques & Muriel (2007), trabalhando com populações dessa espécie na região Sudeste, não tenham encontrado dietas diferentes entre as idades.
A jararaca (Bothrops jararaca) e a caiçaca (Bothrops moojeni) também apresentam mudanças ontogenéticas em suas dietas: os juvenis preferem presas ectotérmicas (anuros e lagartos) enquanto os adultos se alimentam de roedores (Sazima 1992; Hartmann et al. 2003); o veneno dos juvenis destes dois viperídeos é mais ativo em anuros do que o veneno dos adultos (Andrade et al. 1996). Os juvenis de várias espécies de Bothrops e também o adulto de Bothrops bilineatus e do colubrídeo Tropidodryas striaticeps, que se alimentam de presas ectotérmicas, apresentam a ponta da cauda de coloração distinta do restante do corpo (parecendo uma larva de inseto) e a utilizam para caçar suas presas, movimentando-a sinuosamente enquanto caçam de espreita (engodo caudal; Sazima 1991; 1992; Sazima & Puorto 1993; Martins & Oliveira 1998; Hartmann et al. 2003). No caso da jararaca-ilhoa (Bothropos insularis), o juvenil utiliza o engodo caudal para atração de presas ecotérmicas e o adulto continua empregando essa tática para atrair pássaros (Andrade et al. 2010).
 


Juvenil de Jararaca (Bothrops brazili) com a ponta da cauda clara que é usada como engodo caudal.

 

Juvenil de Jararaca-pintada (Bothrops mattogrossensis) com a ponta da cauda clara que é usada como engodo caudal.
 

Jararaca-verde (Bothrops bilineatus) com a ponta da cauda de cor distinta do restante do corpo que é usada como engodo caudal.

 


Jararaca-verde (Bothrops bilineatus) realizando engodo caudal durante caça de espera sobre galho de árvore (3 metros de altura).


 

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Anfíbios e Répteis - Introdução ao estudo da herpetofauna brasileira.


 

Bibliografia consultada:

     BERNARDE, P. S. 2012. Anfíbios e Répteis - Introdução ao estudo da herpetofauna brasileira. Anolis Books, Curitiba, 320p. (Compre aqui!)

Todas fotografias são de minha autoria (Paulo Sérgio Bernarde) Pictures by Paulo Sérgio Bernarde

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