REPRODUÇÃO DE  ANFÍBIOS ANUROS


A ordem Anura (sapos, rãs e pererecas) é a mais numerosa em espécies dentro da Classe Amphibia, apresentando 6.349 espécies descritas (Frost 2014). No Brasil são conhecidas 946 espécies de anfíbios (Segalla et al. 2012), sendo 913 de anuros. Uma das características mais evidentes na reprodução dos anfíbios anuros é a vocalização (canto) dos machos para atração de fêmeas durante as congregações reprodutivas. Um saco vocal situado na região gular funciona como uma câmara de ressonância na produção do som. Cada espécie tem um canto específico que funciona como uma "impressão digital", caracterizando-a. Herpetólogos que pesquisam ecologia de anuros reconhecem espécies pelo canto, enquanto taxonomistas utilizam análises de sonogramas das vocalizações para distinguir táxons e, eventualmente, identificar e descrever novas espécies. Por mais que os cantos de duas espécies de anuros pareçam iguais ao ouvido humano, os sonogramas revelam diferenças entre eles.

Figura 1. Dendropsophus leucophyllatus vocalizando.

Figura 2. Sphaenorynchus lacteus vocalizando.


Figura 3. Rhinella major vocalizando.

O nome "Anfíbio" do grego e significa "vida dupla" referindo-se ao fato de que a maioria das espécies apresenta uma fase larval aquática na forma de girino e outra após a metamorfose geralmente terrestre. Muitas espécies não apresentam a fase larval, colocando ovos de onde nascem miniaturas do adulto. O girino apresenta diferenças tanto morfológicas como fisiológicas dos pós-metamórficos.

Figura 4. Girinos.

Figura 5. Phyllomedusa tetraploidea - indivíduo adulto e um imago no final da metamorfose.

Figura 6. Phyllomedusa vaillantii - indivíduo adulto e um imago no final da metamorfose.

O principal tipo de vocalização nos anfíbios anuros é o de anúncio, que os machos utilizam para atrair as fêmeas (Wells 1977). Existem outros tipos de vocalização como o de agonia (quando o anuro é apresado), de interações agonísticas (durante confrontos com outros machos), agressivo, sexual preventivo (de libertação, quando, por equívoco, um macho forma amplexo com outro). Veja alguns trabalhos sobre vocalizações:  Hödl & Gollmann (1986), Martins & Haddad (1988)Guimarães & Bastos (2003), Lingnau & Bastos (2003)Lingnau et al. (2004), Brandão & Heyer (2005), Napoli & Cruz (2005)Hartmann et al. (2006),  Lingnau & Bastos (2007), Nunes et al.(2007), Lingnau et al. (2008), Giaretta et al. (2008), Loebmann et al. (2008a), Verdade et al. (2008)Toledo & Haddad (2009), Bastos et al. (2011), Lingnau et al. (2013).

 
    Além da vocalização, os machos de algumas espécies utilizam também sinais visuais para corte ou defesa de território. Esse comportamento foi registrado tanto para espécies diurnas como noturnas e as sinalizações são feitas geralmente através de movimentos das patas traseiras ou dianteiras, ou mesmo pelo saco vocal quando inflado. Veja: Haddad & Giaretta 1999
Hödl & Amézquita 2001; Amézquita & Hödl 2004; Hartmann et al. 2004; Rosenthal et al. 2004; Narvaes & Rodrigues 2005Toledo et al. 2007; Miranda et al. 2008.

Figura 7. Casal de Rhinella margaritifera em amplexo.

Figura 8. Casal de Scinax similis em amplexo.

Imagine um brejo próximo à cidade, durante a noite, na época chuvosa do verão. Pode haver, concomitantemente, populações de mais de dez espécies de anuros em atividade de vocalização e reprodução. O canto é um dos mecanismos para evitar amplexos (abraço nupcial) entre espécies diferentes, pois cada fêmea reconhece o canto dos machos de sua respectiva espécie. Existem situações especiais, quando espécies aparentadas que apresentam cantos parecidos (e.g., Rhinella icterica e R. ornata; ou Phyllomedusa distincta e P. tetraploidea) formam casais heteroespecíficos (entre indivíduos de espécies diferentes), produzindo ovos ou prole inviáveis (ver Pombal & Haddad 1992; Haddad et al. 1994); ver também Machado & Bernarde (2011) sobre amplexos heteroespecíficos entre Rhaebo guttatus e Rhinella marina.

 

Figura 9. Phyllomedusa tetraploidea. Veja os artigos de Pombal & Haddad (1992)Haddad et al. (1994) que falam sobre hibridização entre essa espécie e Phyllomedusa distincta.

Figura 10. Multiamplexo e amplexo heteroespecífico entre Rhinella marina e Rhaebo guttatus (ambos Bufonidae). Ver Machado & Bernarde (2011).

 Os casais entram em amplexo e, na maioria dos casos, a fertilização é externa – embora ocorram alguns casos de fecundação interna, especialmente entre anuros vivíparos ou que apresentam ovos terrestres. Os machos de algumas espécies, como no gênero Elachistocleis, durante o amplexo, produzem uma substância na região peitoral que proporciona aderência ao corpo da fêmea, enquanto em muitas espécies de Dendrobatidae a fertilização dos ovos ocorre sem a formação de amplexo e os casais de Pipa pipa realizam uma complexa dança subaquática (Lima et al. 2006). Geralmente os machos são menores do que as fêmeas, e em algumas espécies de Leptodactylus pode-se reconhecer os machos por suas patas dianteiras mais musculosas. Os machos de algumas espécies apresentam espinhos nos polegares (e.g., Leptodactylus pentadactylus e L. petersii) e também no peito (L. rodhomystax) durante a atividade reprodutiva.

Figura 11. Rã-pimenta (Leptodactylus labyrinthicus) - note a pata dianteira musculosa.

Figura 12. Machos de Rã-pimenta (Leptodactylus labyrinthicus) após confronto; note seus braços musculosos e os dois espinhos no peito do macho da direita.

     Os anuros se reproduzem em ambientes aquáticos (lagos, poças, riachos, brejos), com espécies preferindo os lênticos e outras os lóticos, ou optando entre permanentes e temporários. Fitotelmatas são microecossistemas aquáticos mantidos por estruturas vegetais terrestres (axilas de bromélias, ouriços de castanheira-do-Pará, ocos de árvores, folhas caídas) que algumas espécies utilizam para reprodução (Veja Lehtinen 2004 - Ecology and evolution of phytotelm-breeding anurans). Há também anuros que desenvolveram reprodução terrestre, a qual se dá em locais úmidos (buracos no solo ou sob troncos caídos).

Figura 13. Lago com victória-régia (exemplo de macrófita). Veja esse artigo (Hödl 1977) sobre reprodução de anuros sobre vegetação flutuante na Amazônia.

Figura 14. Lago dentro de floresta - Acre.

Figura 15. Ouriço de Castanha-do-Pará aberto com água acumulada (Exemplo de fitotelmata). Esse microambiente é utilizado como local de reprodução de algumas espécies de anfíbios anuros na Amazônia (Ex. Adelphobates castaneoticus e Rhinella castaneotica).


Figura 16. Fitotelmata: folha caída com girino do dendrobatídeo Adelphobates quinquevittatus.

Figura 17. Girinos de Hylidae em água acumulado em buraco de tronco de árvore.

Figura 18. Esta espécie de rã (Leptodactylus lineatus) desova em ninho de espuma dentro de formigueiros de saúvas (cortadeiras) e estas formigas não são predadas pela rã e nem as ataca. A rã apresenta um odor aromático e experimentos que consistiram em colocar esses anfíbios sem o odor em formigueiros onde convivem com formigas saúvas, estes foram prontamente atacados por elas. Ao que parece a secreção que essa espécie produz esta relacionada com a proteção contra o ataque das formigas. Veja estes artigos sobre a biologia desta espécie: Schluter et al. 2009 e Bernarde & Kokubum (2009).

Chamam-se sítios (microambientes) de vocalização os lugares em que os machos emitem o canto para atrair as fêmeas. Cada espécie apresenta locais preferenciais para vocalizar, como no chão, próximo a uma poça; entre gramíneas; flutuando na água; parcialmente submerso na água; entre taboas; entre arbustos; sobre pedras; dentro de buracos no solo; dentro de buracos em árvores; em bromélias; e assim por diante. A maioria dos anuros apresenta atividade de vocalização durante os meses mais quentes e chuvosos do ano, mas algumas poucas espécies podem preferir o período seco (e.g., Hypsiboas boans, Rhinella abei e R. marina).

Figura 19. Scinax fuscovarius - sítio de vocalização.


Figura 20. Sphaenorynchus caramaschii - sítio de vocalização.

Figura 21. Scinax fuscomarginatus - sítio de vocalização.

Figura 22. Dendropsohus rhodopeplus - sítio de vocalização.

Figura 23. Hypsiboas raniceps - sítios de vocalização.

Figura 24. Phyllomedusa bicolor - sítio de vocalização. Essa espécie vocaliza sobre vegetação até 10 metros de altura.


Figura 25. Trachycephalus resinifictrix - sítio de vocalização. Essa espécie vocaliza próximo ou dentro de buracos em árvores onde tem água acumulada (microambiente onde a desova ocorre). Ver Schiesari et al. (2003).

Figura 26. Physalaemus centralis - sítio de vocalização.

Figura 27. Eupemphyx nattereri - sítio de vocalização.

Figura 28. Rhinella marina - sítio de vocalização.

Vários estudos foram realizados com comunidades de anuros no Brasil enfocando a distribuição espacial (ambientes e sítios de vocalização) e a distribuição temporal (sazonal e diuturna) durante a reprodução; alguns exemplos são Hödl (1977)Pombal-Jr. (1997)Bernarde & Anjos (1999), Bernarde & Kokubum (1999), Bernarde & Machado (2000), Rossa-Feres & Jim (2001), Bertoluci & Rodrigues (2002a),  Bertoluci & Rodrigues (2002b), Toledo et al. (2003), Conte & Machado (2005), Pombal-Jr. & Haddad (2005), Prado & Pombal-Jr. (2005), Vasconcelos & Rossa-Feres (2005), Brasileiro et al. (2005), Prado et al. (2005), Conte & Rossa-Feres (2006), Conte & Rossa-Feres (2007), Afonso & Eterovick (2007), Bernarde (2007), Santos & Rossa-Feres (2007), Melo et al. (2007), Santos et al. (2007)Vieira et al. (2007), Silva et al. (2008), Vasconcelos et al. (2010) e Silva et al. (2011).

 
Modos reprodutivos

A diversidade de modos reprodutivos entre os anuros é outra característica do grupo: são conhecidos, até o momento, 39 modos reprodutivos entre esses animais (Haddad & Prado 2005). A classificação dos modos reprodutivos está relacionada com a forma e o local da desova, a presença ou não de um estágio larval, se o girino se alimenta (exotróficos) ou não (endotróficos), dentre outros fatores. Na Região Neotropical foram registrados 31 diferentes modos reprodutivos (Haddad & Prado 2005), 27 dos quais foram constatados na Mata Atlântica, 22 na Amazônia e nove na Caatinga (Vieira et al. 2008), excluindo seus enclaves de florestas úmidas (brejos de altitude). A seguir, é apresentado alguns exemplos dos modos reprodutivos presentes entre as espécies brasileiras. Para conhecer todos veja Haddad & Prado (2005)Para mais informações, veja também Hödl (1990), Haddad & Hödl (1997), Haddad & Pombal-Jr. (1998), Haddad & Sawaya (2000), Prado et al. (2002), Pombal-Jr. & Haddad (2005), Prado et al. (2005), Giaretta & Facure (2008), Vieira et al. (2008), Moura et al. (2011) e Bitar et al. (2012).

O modo reprodutivo tido como mais basal ("primitivo") e também mais difundido entre as famílias é a desova direta em ambientes aquáticos (Modo 1). Dos ovos surgem girinos que posteriormente sofrerão metamorfose. Ocorre em várias espécies, como sapos (Rhinella spp. - Família Bufonidae) e muitas pererecas (Dendropsophus spp. e Hypsiboas spp. - Família Hylidae). 

Figura 29. Sapo-cururu (Rhinella marina) - Apresenta o Modo 1. Dependendo da espécie de Rhinella, cerca de oito a dez mil ovos podem ser depositados em cordões. 

Figura 30. Rhinella castaneotica - Modo 1. Na Amazônia, Rhinella castaneotica coloca de 175 a 235 ovos em ouriços abertos de castanheira-do-Pará (Bertholletia excelsa Humb. & Bonpl.), nos quais os girinos se metamorfoseiam entre 14 e 16 dias. Os girinos de R. castaneotica são herbívoros e nesse microambiente são presas de larvas de alguns insetos e do girino predador do dendrobatídeo Adelphobates castaneoticus que, por sua vez, apresenta desova terrestre (1 a 3 ovos) e cada girino (que além de carnívoro pode ser também canibal) é transportado para um ouriço.

Figura 31. Hypsiboas albopunctatus - Modo 1. Ver Muniz et al. (2008).

A postura de ovos em folhas sobre ambientes aquáticos é uma característica de Centrolenidae e de alguns Hylidae (e.g., Dendropsophus brevifrons, D. leucophyllatus, Phyllomedusa spp.). Após a eclosão os girinos "gotejam" para dentro da poça abaixo localizada. Veja Caramaschi (2002)Wogel et al. (2005), Venâncio & Melo-Sampaio (2010), e Salija et al. (2011).


Figura 32. Desova de Dendropsophus sp. (Hylidae) sobre a vegetação - Modo reprodutivo 24.

O sapo-ferreiro (Hypsiboas faber) e o canuarú (H. boans) constroem ninhos em forma de piscina ou panela nas margens de ambientes aquáticos (Martins 1993a; Martins 1993b; Lima et al. 2006). A desova e os girinos, durante os primeiros dias de vida, ficam protegidos contra alguns predadores aquáticos, e quando o nível da água sobe e invade as piscinas, os girinos (agora maiores) se deslocam.


Figura 33. Sapo-canoeiro (Hypsiboas boans) e seu ninho - Modo reprodutivo 4.


Figura 34. Sapo-ferreiro ou sapo-martelo (Hypsiboas faber) - Modo reprodutivo 4. Veja Martins (1993a), Martins (1993b) e Martins et al. (1998).



Figura 35. Ninho de espuma de Leptodactylusu sp. - Modo 11: Ovos em ninho de espuma flutuante em corpos d’água lênticos; girinos exotróficos em corpos d’água lênticos.


Figura 36. Ninho de espuma de Eupemphyx nattereri - Modo 11: Ovos em ninho de espuma flutuante em corpos d’água lênticos; girinos exotróficos em corpos d’água lênticos.


Figura 37. Leptodactylus pentadactylus - Apresenta o modo reprodutivo 13: Ovos em ninho de espuma flutuante em água acumulada em piscinas construídas; girinos exotróficos em corpos d’água lênticos.



Figura 38. Sapo-pipa (Pipa pipa) - Apresenta o modo reprodutivo 16: Ovos incrustados no dorso de fêmeas aquáticas, os ovos eclodem em pós-metamórficos.


Figura 39. Pristimantis peruvianus - Apresenta o modo 23: Desenvolvimento direto de ovos terrestres.



Figura 40. Oreobates quixensis - Apresenta o modo 23: Desenvolvimento direto de ovos terrestres.

Os aromobatídeos e dendrobatídeos são conhecidos por apresentarem desovas no ambiente terrestre e em muitas espécies os machos cuidam dos ovos (Hödl 1990; Lima et al. 2006). Após nascer, os girinos são transportados por um dos pais até um ambiente aquático (poça temporária, riacho, axila de bromélia ou outra cavidade vegetal que armazene água), onde completam o desenvolvimento (Modo reprodutivo 20). Dependendo da espécie pode-se encontrar adultos transportando de um até 46 girinos no dorso. Em algumas espécies as fêmeas vão periodicamente visitar os girinos para alimentá-los com óvulos não fertilizados. Veja também Ringler et al. (2013).


Figura 41. Dendrobatídeo Ameerega trivittata transportando girinos (Modo reprodutivo 20).


Figura 42. Dendrobatídeo Ameerega picta transportando girinos (Modo reprodutivo 20).


Figura 43. Dendrobatídeo Ranitomeya toraro transportando girinos (Modo reprodutivo 20).


Figura 44. Leptodactylus fuscus - Apresenta o modo reprodutivo 30: Ninho de espuma com ovos e estágios larvais iniciais em ninhos subterrâneos construídos; após inundação, girinos exotróficos em corpos d’água lênticos. Veja Martins (1998), Oliveira-Filho et al. (2005), Arzabe & Prado (2006) e Lucas et al. (2008).



Figura 45. Leptodactylus hylaedactylus - Apresenta o modo reprodutivo 32: Ninho de espuma com ovos em tocas subterrâneas construídas; girinos endotróficos completam o desenvolvimento na toca. 

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Anfíbios e Répteis - Introdução ao estudo da herpetofauna brasileira.


 

Bibliografia consultada:

     BERNARDE, P. S. 2012. Anfíbios e Répteis - Introdução ao estudo da herpetofauna brasileira. Anolis Books, Curitiba, 320p. (Compre aqui!)

Todas fotografias são de minha autoria (Paulo Sérgio Bernarde) Pictures by Paulo Sérgio Bernarde

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